Die Kirche wird erstmals urkundlich erwähnt in der Gründungsurkunde des Klosters St. Gallus in Moggio Udinese (Friaul) (Textstelle: „Villis in plebe sanctae Mariae de Villach“, Dorf in der Pfarre der Heiligen Maria von Villach) und ist auf das Jahr 1136 datiert. Die ursprünglich romanische Chorturmkirche wurde um 1450 vergrößert; damals entstanden das spätgotische Netzrippengewölbe, die Orgelempore, die Annakapelle und das Presbyterium. Während der Türkenkriege im 15. Jahrhundert wurde die Kirche 1478 bei einem Türkeneinfall geschändet und zerstört. Aus dieser Zeit stammt die heute noch erhaltene „Türkenglocke“. Nach dem Wiederaufbau wurde die Kirche 1486 neu geweiht. 1580 stürzte der Kirchturm auf Grund vernachlässigter Bausubstanz ein. Im 16. Jahrhundert wurde die Maria Gailer Wallfahrtskirche ebenso wie die übrigen Kirchen des Landes reformiert und verblieb für mehrere Jahrzehnte unter der lutherischen Ägide.
Markant für die Kirche Maria Gail ist sein nach Osten gerichteter barocker Hochaltar. Er symbolisiert Christus und das ‚Ewige Licht‘ und verkörpert in seiner Darstellung die Gemeinschaft und den Reichtum im Glauben.
Freskenmalereien, Bilder und Statuen von unschätzbarem Wert schmücken die barocke Kirche in einzigartiger Weise. Dies mag auch ein Grund sein, weshalb diese heilige Stätte mehr als ein Museum oder ein Kulturdenkmal ist.
Bedeutend ist der spätgotische, aus reichhaltigem Schnitzwerk bestehende Flügelaltar, der als eine der letzten Arbeiten der Villacher Schule deren wohl vollendetstes Kunstwerk darstellt. Er entstand in der Zeit zwischen 1505 und 1515. Zentrales Motiv ist die Krönung Marias; es wird auf den Flügeln umrahmt von Motiven aus dem Marienleben. Die Außenseiten der Flügel sind mit Motiven aus dem Leben Jesu bemalt.
